新学期を控え、「ビーコン・アカデミー」に続々と留学生達が訪れる。
2年に一度開催される「ヴァイタル・フェスティバル」の準備で盛り上がる中、暗躍を続ける「ホワイトファング」の動向を探るため、ルビー、ワイス、ブレイク、ヤンらチーム「RWBY」は独自に調査を始める。
留学生に紛れ込む不穏な影、艦隊を従え来訪するアトラス軍、勢力を拡大するホワイトファング。
調査を続けていくうちに、さらなる事件に巻き込まれてしまうチーム「RWBY」。
世界を守るため、4人の少女は再び武器を取り立ち向かう―。